La historia de su fundación se remonta al cacique Yapel, de quién tomo su nombre. Hizo parte de la provincia de Panzenú del Imperio Zenú, y allí se desarrollaron técnicas indígenas en la agricultura, tales como el cultivo en terrazas y los sistemas de riego. Fue fundada oficialmente por Alonso de Heredia el 25 de septiembre de 1535. Fue refundada 35 años después con el nombre de San Jerónimo del Monte por Juan de Rodas y Carvajal, quien 5 años más tarde la trasladó a la orilla de la ciénaga y le cambió el nombre al de Villa de San Jerónimo de Ayapel, en memoria del cacique.


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